Jack Miller cresceu em Townsville, Queensland, aperfeiçoando as suas habilidades em motos de cross desde os oito anos de idade. Ele correu pela Austrália e Europa, conquistando o título alemão de 125cc IDM em 2011. Tornou-se profissional no MotoGP em 2015 com a Honda e surpreendeu o paddock ao vencer o Dutch TT de 2016, uma rara vitória de satélite.

A sua carreira disparou depois de se mudar para a equipa de fábrica da Ducati em 2021, onde conquistou duas vitórias (Jerez e Le Mans) e terminou em quarto lugar no campeonato, o melhor resultado da sua carreira. Conhecido pelos seus nervos de aço, Miller continuou a acumular pódios e conquistou a sua quarta vitória na classe rainha no GP do Japão de 2022.

Em 2023, ele se juntou à Red Bull KTM Factory Racing e, em 2025, mudou-se para a Prima Pramac Yamaha. Ele também está pronto para correr na prestigiada Suzuka 8 Hours pela equipa de fábrica da Yamaha. Atleta da Alpinestars desde sempre, Jack confia no equipamento da marca para obter o máximo desempenho e proteção.